Η κλασική περίοδος χαρακτηρίζεται από τον συνεχή ανταγωνισμό Αθήνας–Σπάρτης αλλά και Θήβας–Αθήνας. Η Θήβα εξέρχεται αποδυναμωμένη από τους περσικούς πολέμους, γρήγορα όμως ανακάμπτει και ηγείται του Κοινού των Βοιωτών. Εκατό σχεδόν χρόνια μετά την ταπείνωση των περσικών πολέμων αναδεικνύεται επικεφαλής όλης της Ελλάδας (θηβαϊκή ηγεμονία, 371-364 π.Χ.). Σύντομα όμως ακολουθεί η συντριβή της στη μάχη της Χαιρώνειας από τον Φίλιππο Β΄. Το 335 π.Χ. η πόλη ισοπεδώνεται από τον Αλέξανδρο Γ΄ (τον Μέγα) και ερημώνεται.
Παρά τα συχνά πολεμικά γεγονότα, η κλασική περίοδος χαρακτηρίζεται από το απαράμιλλα υψηλό επίπεδο της τέχνης. Η κεραμική, η γλυπτική, η αρχιτεκτονική αλλά και η φιλοσοφία, η λογοτεχνία και ο επιστημονικός λόγος ακμάζουν.
Στη Βοιωτία της κλασικής περιόδου τα τοπικά εργαστήρια αγγειοπλαστικής και κοροπλαστικής ξεχωρίζουν για την παραγωγικότητά τους. Παραδόξως – και παρά την πολιτική αντιπαλότητα – η καλλιτεχνική επιρροή της Αθήνας είναι πανίσχυρη, ενώ δεν λείπουν οι εισαγωγές αττικής κεραμικής, η οποία αντιμετωπίζεται ως είδος πολυτελείας.
Τοπικής έμπνευσης είναι τα αγγεία καβιρικού τύπου και οι ταφικές στήλες από σκούρο λίθο και εγχάρακτες παραστάσεις επώνυμων οπλιτών, όπως του Σαυγένους, του Ρύγχωνος και του Μνάσωνος. Από τις Θεσπιές, πόλη συνήθως φιλικά προσκείμενη στην Αθήνα, προέρχεται μια σειρά έντονα αττικιζόντων έργων.
Η περιήγηση στην ενότητα 8 ξεκινά με ένα γλυπτό της ώριμης κλασικής περιόδου στο βάθρο 48 και αφιέρωμα στην πολιτειακή οργάνωση της Βοιωτίας, όπου εκτίθενται βασικά σύμβολα της πολιτειακής οργάνωσης, όπως νομίσματα, δημόσια σταθμά (Προθ. 128) και το ψήφισμα του Κοινού των Βοιωτών στο βάθρο 49. Εκεί παρουσιάζεται, εμβόλιμο, το αναθηματικό βάθρο χάλκινου αγάλματος από τις Θεσπιές με την υπογραφή του γνωστού Αθηναίου γλύπτη Πραξιτέλη (βάθρο 50).
Η πολυτάραχη πολιτική και πολεμική διάσταση της κλασικής περιόδου παρουσιάζεται μέσα από τις σωζόμενες επιγραφές. Ξεχωρίζουν η μελανή στήλη με εγχάρακτο πολεμιστή και οι στήλες με τα ονόματα πεσόντων στη μάχη του Δηλίου το 424 π.Χ. (βάθρα 52 & 53-55) και ο επιτύμβιος κυβόλιθος των πεσόντων στη μάχη των Λεύκτρων (371 π.Χ.), Θηβαίου βοιωτάρχη Ξενοκράτη και των συναγωνιστών του Θεόπομπου και Μνασίλαου, με επίγραμμα που υμνεί τη γενναιότητά τους (βάθρο 56).
Έπεται η θεματική ενότητα της λατρείας (Προθ. 132). Τα ευρήματα των βοιωτικών ιερών τοπικής ή ευρύτερης εμβέλειας παρουσιάζονται στις Προθήκες 133-138 και στα βάθρα 57-59 φιλοξενώντας αναθήματα κάθε είδους. Ξεχωρίζουν τα μελανόμορφα αγγεία με σκωπτικές παραστάσεις, προσφορές προς τους Καβίρους (Προθ. 132) και τα πήλινα στεφάνια από αγροτικό ιερό γυναικείων θεοτήτων στις παρυφές του Ορχομενού (Προθ. 138).
Στις Προθήκες 135-137 εκτίθενται αντιπροσωπευτικά δείγματα των βοιωτικών κεραμικών εργαστηρίων, όπως οι κύλικες με ανθεμωτή διακόσμηση, τα ειδώλια και οι ερυθρόμορφοι καλυκωτοί κρατήρες, έργα μιας ομάδας αγγειογράφων των μέσων του 4ου αιώνα π.Χ. με έντονες αττικές επιρροές.
Σε αντίθεση με την ανάπτυξη της χαλκοτεχνίας, της κοροπλαστικής και της αγγειογραφίας, δεν υπήρξε αντίστοιχο στη βοιωτική γλυπτική, ίσως εξαιτίας της έλλειψης κατάλληλου λίθου για λάξευση. Χαρακτηριστικά τοπικά έργα αποτελούν οι επιτύμβιες «μαύρες» στήλες, η διακοσμητική τεχνική των οποίων όμως συνδέεται περισσότερο με τη ζωγραφική. Οι πιο χαρακτηριστικές είναι αυτές του Ρύγχωνος και του Μνάσονος από τη Θήβα (βάθρα 61-62).
Στα βάθρα 60, 63-65, παρουσιάζονται ανάγλυφες επιτύμβιες στήλες (5ος-4ος αι. π.Χ.) κυρίως από τις Θεσπιές και τη Θήβα, ορισμένες με έντονα αττικό χαρακτήρα. Στην Προθήκη 139 ένας χάλκινος καθρέφτης από το Ακραίφνιο παρέχει μια εικόνα της δεξιοτεχνίας των βοιωτικών εργαστηρίων χαλκοτεχνίας στα μέσα περίπου του 5ου αιώνα π.Χ.
Στην Προθήκη 140 εκτίθενται αγγεία με παραστάσεις συμποσίου και κυνηγιού και αντικείμενα της καθημερινής ζωής των ανδρών, από τα οποία ξεχωρίζουν οι στλεγγίδες (εξάρτημα αθλητών για τον καθαρισμό μετά την άθληση) και το σύνολο των αστραγάλων (παιδικό παιχνίδι και αντικείμενο μαντείας) από το σπήλαιο των Λειβηθριδών Νυμφών στην Αγία Τριάδα.
Στην Προθήκη 141 ο εντυπωσιακός μαρμάρινος καλυκωτός κρατήρας από το Ακραίφνιο, ίσως είχε εισαχθεί από την Αττική. Στην Προθήκη142 παρουσιάζονται αντικείμενα σχετιζόμενα με τη ζωή των γυναικών, όπως πυξίδα με σκηνή γαμήλιας πομπής, πλαταγές (κουδουνίστρες), θήλαστρα, κοσμήματα και αγγεία καλλωπισμού, καθώς και εικόνες της ιδεατής γυναικείας ομορφιάς, όπως το γυναικείο πήλινο κεφάλι με έντονα διατηρημένα χρώματα.
Στην Προθήκη 143, αφιερωμένη στη μουσική και το χορό, διακρίνεται η ερυθρόμορφη λήκυθος με σκηνή χορεύτριας πυρρίχιου χορού, βοιωτική μίμηση του Αθηναίου «Ζωγράφου του Αχιλλέα», αγγεία με σκηνές χορού και ειδώλια ηθοποιών, χορευτών και μουσικών.
Η τελευταία θεματική ενότητα αφορά στα ταφικά έθιμα και καταλαμβάνει τις Προθήκες 144-151 έως την κλίμακα που οδηγεί στον εξώστη. Ξεχωρίζει η επιτύμβια στήλη της Φιλοτέρας με το μωρό της από τις Θεσπιές (βάθρο 66) και η αναπαράσταση γυναικείας πυράς με τα κτερίσματά της από τη Θήβα (Προθ. 145). Στην Προθήκη 147 φιλοξενούνται χαρακτηριστικά κτερίσματα από ταφές στην Αλίαρτο, τη Θήβα, τον Ελεώνα και τη Χαιρώνεια.
Ο επισκέπτης έχει την ευκαιρία να αντιπαραβάλλει τα κτερίσματα από την ταφή ενός αγοριού και ενός κοριτσιού από τη Θήβα (Προθ. 149-150). Τέλος, στην Προθήκη 151 έχουν συγκεντρωθεί λήκυθοι λευκού βάθους από το Ακραίφνιο και τη Θήβα, οι περισσότερες εισηγμένες από την Αττική.
